Der erste Bauabschnitt der heutigen Kirche erfolgte 1289–1308. 1333 dann die Erweiterung der Sakristei zu einem Kapitelsaal für die Priester (heute Elisabethkapelle). 1365–1372 Anbau des südlichen Seitenschiffes, danach das nördliche, beide mit selbständigen Dächern. 1457–1463 Bau der abschließenden Seitenchöre und der beiden Emporen. Gegen die Weststürme erhält der Turm eine deutliche Neigung nach Westen, in der Spitze etwa 220 cm aus dem Lot.

Die große Orgel wurde 1553 von Hendrik Niehoff erbaut. Bis 1551 hatte St. Johannis nur eine kleinere Orgel auf dem sogenannten Ratslektor. Im Westen der Kirche war der Durchgang von der Turmhalle zum Kirchenschiff noch unverbaut. An diese akustisch ideale Position baute Niehoff sein prächtiges Renaissance-Gehäuse, damals noch ohne Pedaltürme, dafür mit großen bemalten Flügeltüren am Haupt- und Rückpositivgehäuse. 1712–15 erweitert Matthias Dropa die Orgel auf 47 Register, Beckerath restaurierte schließlich 1953/76 mit Schleifladen und mechanischer Traktur auf die Disposition von 1715.
Die sinfonische Chororgel wurde 2010 von der Firma Kuhn erbaut. Sie hat 23 Register auf zwei Manualen und Pedal, zusätzlich drei Transmissionen und eine Verlängerung.

Große Orgel

I. Rückpositiv C–g³
Prinzipal .....................8’
Gedackt .....................8’
Quintadena ...............8’
Oktave .......................4’
Rohrflöte ...................4’
Sesquialtera .............2f.
Waldflöte ...................2’
Sifflöte .................1 1/3’
Scharff ..............5–7f. 1’
Dulzian .....................16’
Bärpfeife ....................8’
Tremulant

II. Hauptwerk C–g³
Prinzipal ...................16’
Quintadena .............16’
Oktave .......................8’
Gedackt .....................8’
Oktave .......................4’
Nachthorn .................4’
Quinte ................. 2 2/3’
Oktave .......................2’
Bauernflöte ...............2’
Mixtur ........ 6–8f. 1 1/3’
Scharff .......... 4–5f. 2/3’
Trompete .................16’
Trompete ...................8’
Trompete ...................4’

III. Oberwerk C–g³
Prinzipal .....................8’
Rohrflöte ...................8’
Oktave .......................4’
Blockflöte ..................4’
Nasat .................. 2 2/3’
Gemshorn .................2’
Terzian ......................2f.
Oktave ....................... 1’
Mixtur .............. 5–6f. 1’
Zimbel .............. 3f. 1/6’
Trompete ...................8’
Dulzian .......................8’
Tremulant

Pedal C–f¹
Prinzipal ...................16’
Untersatz .................16’
Oktave .......................8’
Gedackt .....................8’
Oktave .......................4’
Nachthorn .................2’
Bauernflöte ............... 1’
Rauschpfeife ............2f.
Mixtur .............. 6–8f. 2’
Posaune ...................32’
Posaune ...................16’
Trompete ...................8’
Trompete ...................4’
Kornett ......................2’

Koppeln: III/II, I/II, I/P, II/P, III/P; Stimmung: gleichschwebend, Stimmtonhöhe a¹=453 Hz.

Symphonische Chororgel

I. Grand Orgue C–g³
 Bourdon .................. 16’
Montre ...................... 8’
Flûte ouverte ............ 8’
Flûte douce ............... 8’
Prestant ..................... 4’
Quinte ................. 2 2/3’
Doublette .................. 2’
Fourniture ................ 4f.
 Trompette ................. 8’

II. Récit expressif C–g³
Quintaton ................16’
Flûte harmonique .....8’
Viole de gambe ........8’
Voix céleste ...............8’
Flûte octaviante ........4’
Nasard ................ 2 2/3’
Octavin ......................2’
Tierce ...................1 3/5’
Basson .....................16’
Trompette harmonique 8’
Hautbois ....................8’
Voix humaine ............8’
Tremulant

Pédale C–f¹
Contrebasse ............16’
Soubasse* ...............16’
Octave* .....................8’
Flûte* .........................8’
Bombarde (Verl. Tromp.)*...16’
Trompette .................8’
*=Transmission aus GO

Koppeln: II/I, I/P, II/P, Suboktavkoppel II/I, Superoktavkoppel II/P; Registerschweller, Setzeranlage, Stimmung: gleichschwebend, Stimmtonhöhe a¹=442 Hz.